포카혼타스는 1595년 버지니아 원주민의 부족연합의 대추장인 포우하탄의 막내딸로 태어난다. 정식 이름은 마토아카(Matoaka)이나 어렸을 적 그녀의 자유분방한 성격을 본딴 ‘작은 장난꾸러기’라는 뜻의 별명 포카혼타스로 더 잘 알려지게 된다. 1607년 영국인 개척자들이 버지니아에 도착해서 정착지를 세울 때, 11-12세 무렵의 어린 소녀 포카혼타스가 포우하탄의 사냥꾼에게 잡혀 죽을 위기에 처한 영국인 통솔자 존 스미스를 목숨 걸고 구해준 이야기가 잘 알려져있다. 1613년, 영국인과 원주민간의 교전 중에 포카혼타스는 영국인에게 납치되어 포로로 잡히고, 원주민들에게 잡혀있던 영국인 포로를 석방하는 조건으로 풀려날 때까지의 기간 동안 그녀는 버지니아의 헨리쿠스에 억류된다. 그곳에서 그녀는 영국인 성직자 알렉산더 휘태커의 도움으로 기독교를 받아들이고 레베카라는 기독교식 이름을 얻게 되며 영어실력을 쌓는다. 이때 그녀는 포우하탄 부족에게 돌아갈 기회를 얻지만 영국인들과 지내기로 결정한다. 그리고 아내와 사별한 후 버지니아로 온 영국인 담배농장주 존 롤프를 만나 1614년 그와 결혼하게 된다. 이듬해 아들 토마스 롤프를 낳는데, 이 아들을 통해 자손이 번성하여 버지니아의 명문가를 이룬다. 미국 영부인이 된 에디트 윌슨과 낸시 레이건, 천문학자 퍼시벌 로웰이 그녀의 후예다. 1616년, 미 원주민의 기독교 개종을 목표로 삼은 런던의 버지니아 회사는 포카혼타스의 개종과 영국인과의 결혼을 성공적인 예로 삼아 제임스타운에의 투자를 독려하고자 롤프 가족을 런던으로 불러들인다. 런던 사교계에서 포카혼타스는 환대를 받고 유명인사가 되고 이듬해 버지니아로 돌아오는 배에 승선했으나 그레이브젠드에서 원인 모를 병으로 죽음을 맞는다. 포카혼타스가 구해낸 것으로 알려진 존 스미스의 이야기는 스미스 자신의 기록이 유일한 것으로 훗날 역사가들로부터 그 신빙성에 의문을 제기 받으며 현재는 사실이 아닌 것으로 알려져 있다. 또 포카혼타스가 존 롤프와 만나기 전에 이미 그녀가 포우하탄의 전사 코코움과 결혼했다는 설이 있으나 논란의 여지가 많다. 후대에 그녀는 주로 서구문명을 받아들인 초기의 선구자적인 여성 혹은 종족을 배신하고 영국 개척민을 위하여 희생한 여성으로 소개된다. 또한 그녀와 존 스미스를 낭만적으로 그리는 영화들과 그녀의 이야기를 바탕으로 상상력을 더한 여러 예술작품이 등장한 바 있다. 미국의 여러 장소명, 랜드마크 및 많은 상품명도 그녀의 이름을 차용하고 있다.